Особенности ультраструктурной организации стероидсекреторных клеток в гонадах у молоди круглоротых и рыб

М.В. Мосягина и О.В. Зеленников

Труды Зоологического института РАН, 2019, 323(4): 442–450 · https://doi.org/10.31610/trudyzin/2019.323.4.442

Резюме

Проведён сравнительный ультраструктурный анализ стероидсекреторных клеток (СК) в гонадах у молоди миноги Lampetra fluviatilis (Linnaeus, 1758), сибирского осетра ленской популяции Acipenser baerii Brandt, 1869, стерляди A. ruthenus Linnaeus, 1758, радужной форели Oncorhynchus mykiss (Walbaum, 1792) и горбуши Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum, 1792) на сходных этапах гаметогенеза. Определяли локализацию и размеры СК, измеряли диаметр митохондрий, канальцев агранулярной эндоплазматической сети и липидных включений, а также определяли относительные объемные плотности этих структур. Результаты исследования показали, что изменение активности СК и их локализации в гонадах связано с процессами дифференцировки пола и ростом ооцитов. Так, у самок всех изученных видов наблюдалось изменение локализации СК в направлении строма→оболочки превителлогенных ооцитов с одновременным увеличением их секреторной активности (увеличение размеров СК, размеров и объемной плотности митохондрий и канальцев агранулярной эндоплазматической сети). У самцов в ходе гаметогенеза также менялась локализация СК в направлении эпителий→строма семенника с увеличением их секреторной активности. При этом самые крупные и активные СК были обнаружены в строме семенников горбуши в период естественной инверсии пола. Однако были выявлены различия в ультраструктурной организации СК, которые носят, по-видимому, видоспецифичный характер. Наибольший средний диаметр канальцев агранулярного эндоплазматического ретикулума был отмечен в СК осетровых, для них же характерно и большое количество липидных включений на ранних этапах гаметогенеза. Это необходимо учитывать при сравнительном анализе количественных данных у рыб разных систематических групп.

Ключевые слова

горбуша, минога, радужная форель, ранний гаметогенез, сибирский осетр, стерлядь, стероидсекреторные клетки

Поступила в редакцию 9 октября 2019 г. · Принята в печать 20 ноября 2019 г. · Опубликована 26 декабря 2019 г.

Литература

Achundov M.M. 1991. Influence of environmental factors on early gameto- and gonadogenesis of sturgeon. The dissertation on competition of a scientific degree of candidate of biological sciences. Baku, 222 p. [In Russian].

Arbuzova L.L. 1996. Submicroscopic examination of the testes of juveniles of pink and masu salmon. Proceedings of the science conference: Fish farming researches of ocean. Vladivostok: 168. [In Russian].

Alam M.A., Komuro H., Bhandari R.K., Nakamura Sh., Soyano K. and Nakamura M. 2005. Immunohistochemical evidence identifying the site of androgen production in the ovary of the protogynous grouper Epinephelus merra. Cell and Tissue Research, 320(2): 323–329. https://doi.org/10.1007/s00441-004-1037-9

Alam M.A., Bhandari R.K., Kobayashi Y., Nakamura Sh., Soyano K. and Nakamura M. 2006. Changes in androgen-producing cell size and circulating 11-ketotestosterone level during female-male sex change of honeycomb grouper Epinephelus merra. Molecular Reproduction and Development, 73(2): 206–214. https://doi.org/10.1002/mrd.20393

Cavaco J.E.B., Blijswijk van B., Leatherland J.F., Goos H.J.Th. and Schulz R.W. 1999. Androgen-induced changes in Leidig cell ultrastructure and steroidogenesis in juvenile African catfish, Clarias gariepinus. Cell and Tissue Research, 297(2): 291–299. https://doi.org/10.1007/s004410051357

Christensen A.K. and Gillim S.W. 1969. The correlation of fine structure and function in steroid-secreting cells, with emphasis on those of the gonads. In: K.W. McKerns (Ed.). The gonads. Noth-Holland Publ. Co., Amsterdam: 415–488.

Devlin R.H. and Nagahama Y. 2002. Sex determination and sex differentiation in fish: an overview of genetic, physiological, and environmental influences. Aguaculture, 208(3–4): 191–364. https://doi.org/10.1016/S0044-8486(02)00057-1

Do Rego J.L. and Vaudry H. 2016. Comparative aspects of neurosteroidogenesis: From fish to mammals. General and Comparative Endocrinology, 227: 120–129. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2015.05.014

Fedorov K.E., Zubova S.E., Semenov V.V. and Burlakov A.B. 1990. Steroid-secretory cells in the gonads of young sterlet Acipenser ruthenus L. during sex differentiation. Journal of Ichthyology, 30(1): 65–75. [In Russian].

Guraya S.S. 1976a. Recent advances in the morphology, histochemistry, and biochemistry of steroid-synthesizing cellular sites in the nonmammalian vertebrate ovary. International Review of Cytology, 44: 365–409.

Guraya S.S. 1976b. Recent advances in the morphology, histochemistry, and biochemistry of steroid-synthesizing cellular sites in the testes of nonmammalian vertebrates. International Review of Cytology, 47: 99–136.

Kobayashi T., Soyano K. and Nakamura M. 2011. Differentiation of steroid-producing cells during ovarian differentiation in the protogynous Malabar grouper, Epinephelus malabaricus. The International Journal of Developmental Biology, 55: 619–625. https://doi.org/10.1387/ijdb.103181rm

Lofts B. and Bern H.B. 1972. The functional morphology of steroidogenic tissue. In: D.R. Idler (Ed.). Steroids in Nonmammalian Vertebrates. Academic Press, New York: 37–125.

Mironov A.A., Kombssarchik Ya.Yu. and Mironov V.A. 1994. Methods of electron microscopy in biology and medicine. Nauka, Saint Petersburg, 400 p. [In Russian].

Morrey C.T., Nakamura M., Kobayashi T., Grau E.G. and Nagahama Y. 1998. P450scc-like immunoreactivity throughout gonadal restructuring in the protogynous hermaphrodite Thalassoma duperrey. The International Journal of Developmental Biology, 42: 811–816.

Mosyagina M.V. 2006. Development steroid-producing cells in the gonads of cyclostomes and fish in early ontogenesis. The dissertation on competition of a scientific degree of candidate of biological sciences. Saint Petersburg. 230p. [In Russian].

Mosyagina M.V., Kuznetsova I.V., Zelennikov O.V. and Garlov P.E. 2003. Morpho-functional analysis of steroid-producing cells state in juvenile gonads of pink salmon (Oncorhynhus gorbuscha (Walbaum)) in norm and after estradiol exposure. Cytology, 45(5): 450–455. [In Russian].

Mosyagina M.V. and Zelennikov O.V. 2006. On the role of steroid-producing cells in the gonads regulation development of juvenile Pacific salmon. Journal of Ichthyology, 46(3): 265–270. https://doi.org/10.1134/S0032945206030064

Mosyagina M.V. and Zelennikov O.V. 2012. A study of steroid cells in gonads of salmon fry after hormonal treatment. Biological Communications, 4: 3–19. Retrieved from https://biocomm.spbu.ru/article/view/3195 [In Russian].

Mosyagina M.V. and Zelennikov O.V. 2016. State of steroid-producing cells and sex steroid hormones concentration in blood plasma of Siberian sturgeon Acipenser baerii and sterlet A. ruthenus (Acipenseridae) during sex differentiation. Journal of Ichthyology, 56(1): 141–146. https://doi.org/10.1134/S0032945215060107

Murata R., Karimata H., Kobayashi Y., Horiguchi R., Kishimoto K. and Kimura M., 2011. Differentiation of steroid-producing cells during ovarian differentiation in the protogynous Malabar grouper, Epinephelus malabaricus. The International Journal of Developmental Biology, 55(6): 619–625. https://doi.org/10.1387/ijdb.103181rm

Nakamura M. and Nagahama Y. 1985. Steroid producing cells during ovarian differentiation of tilapia, Sarotherodon niloticus. Development, Growth and Differentiation, 27(6): 701–708. https://doi.org/10.1111/j.1440-169X.1985.00701.x

Nakamura M., Kobayashi T., Chang X.-T. and Nagahama Y. 1998. Gonadal sex differentiation in teleost fish. Journal of Experimental Zoology, 281: 362–372. https://doi.org/10.1002/(SICI)1097-010X(19980801)281:5<362::AID-JEZ3>3.0.CO;2-M

Semenov V.V. 1989. Possible origin, structure and localization of steroid-secreting cells in the ovary of young sturgeon. Cytology, 31(1): 34–41. [In Russian].

Semenov V.V. 1996. The development of the sexual and secretory cells of the ovary in early ontogenesis of sturgeon fishes. Cytology, 38(4/5): 445–455. [In Russian].

Vizziano-Cantonnet D. 2018. Gonadal Steroids: Synthesis, Plasmatic Levels and Biological Activities in Sturgeons. In: P. Williot, G. Nonnotte, D. Vizziano-Cantonnet and M. Chebanov (Eds). The Siberian Sturgeon (Acipenser baerii, Brandt, 1869) Volume 1 – Biology. Springer International Publishing AG, part of Springer Nature 2018. Switzerland: 327–350. https://doi.org/10.1007/978-3-319-61664-3_16

Weibel E.R. 1969. Stereological principles for morphometry in electron microscopic cytology. International Review of Cytology, 26: 235–302. https://doi.org/10.1016/S0074-7696(08)61637-X

Zelennikov O.V. 1997. The effect of acidification on the oogenesis of rainbow trout during sex differentiation. Journal of Fish Biology, 50(1): 18–21.

Zelennikov O.V., Mosyagina M.V. and Fedorov K.E. 1999. Oogenesis inhibition, plasma steroid levels, and morphometric changes in the hypophysis in Russian sturgeon (Acipenser gueldenstaedti Brandt) exposed to low environment pH. Aquatic Toxicology, 46(1): 33–42. https://doi.org/10.1016/S0166-445X(98)00113-1