Стратегии поискового поведения церкарий трематод

B.B. Прокофьев и К.В. Галактионов

Труды Зоологического института РАН, 2009, 313(3): 308–318 · https://doi.org/10.31610/trudyzin/2009.313.3.308

Резюме

На основе анализа собственных и литературных данных выделены 4 основные стратегии поискового поведения церкарий трематод: активного поиска (1), пассивного ожидания (2), активного ожидания (3) и подражания добыче (4). Первой стратегии следуют многие Xiphidiocercaria, церкарии ряда видов Echinostomatidae, Psilostomatidae, Acanthocolpidae и Lepocreadiidae, а также инцистирующиеся на подводных субстратах личинки Fasciolidae, Haploporidae, Notocotylidae, Pronocephalidae, Gladorchiidae и некоторые Haplosplanchnidae. Личинки находятся в постоянном движении и ориентируются в пространстве с помощью фото-, гео-, а иногда и хемореакций. Вторая стратегия характерна для многих церкарий группы Microcerca с засадным типом поведения, у которых отчетливо выражена осциллореакции, а другие ориентировочные реакции либо выражены слабо, либо отсутствуют. Этой стратегии придерживаются и пассивно парящие в толще воды личинки Bucephalidae и Hemiuroidea. Стратегия активного ожидания присуща церкариям с дискретным типом плавания (Furcocercaria, Pleurolophocerca, Parapleurolophocerca и др.), в котором фазы локомоторной активности перемежаются с фазами покоя. Для этих личинок характерен широкий набор ориентировочных реакций. Стратегию подражания добыче демонстрируют церкарии ряда трематод (Azygiidae, Bivesiculidae, некоторые Echinostomatidae, Heterophyidae, Lepocreadiidae, Gyliauchinidae и др.), которые заражают хозяина пассивно per os. Показано, что церкарии, реализующие стратегию активного поиска (1), заражают, как правило, малоподвижных животных, либо подвижных, но в период их минимальной локомоторной активности. Церкарии, поисковое поведение которых соответствует трем остальным стратегиям (2–4), ориентированы преимущественно на попадание в высокоподвижных животных-хозяев. Обсуждается возможность использования концепции стратегий поиска добычи животными-фуражирами (Schoener 1971; Huey and Pianka 1981) применительно к поисковому поведению церкарий.

Ключевые слова

ориентировочные реакции, паразиты, поисковое поведение, стратегии фуражирования, трематоды, церкарии

Поступила в редакцию 10 февраля 2009 г. · Принята в печать 1 июня 2009 г. · Опубликована 25 сентября 2009 г.

Литература

Галактионов К.В. 1993. Жизненные циклы трематод как компоненты экосистем (опыт анализа на примере представителей семейства Microphallidae). Издательство Кольского научного центра РАН, Апатиты, 190 с.

Галактионов К.В. 1996. Экспериментальное исследование необычного жизненного цикла Parvatrema sp. (Trematoda: Gymnophallidae). Паразитология, 30(6): 487–494.

Галактионов К.В. и Добровольский А.А. 1998. Происхождение и эволюция жизненных циклов трематод. Наука, Санкт-Петербург, 404 с.

Гинецинская Т.А. 1968. Трематоды, их жизненные циклы, биология и эволюция. Наука, Ленинград, 410 с.

Курочкин Ю.В. 1987. Трематоды фауны СССР. Прагонимиды. Наука, Москва, 152 с.

Панин В.Я. 1984. Трематоды дикроцелииды мировой фауны. Наука, Алма-Ата, 248 с.

Панин В.Я. 1986. Циклы развития трематод надсемейства Dicrocoeliidae. В кн.: Е.В. Гвоздев и З. Ждярска (Ред.). Функциональная морфология личинок трематод и цестод. Наука, Алма-Ата: 10–17.

Прокофьев В.В. 1994. «Засадный» тип поведения церкарий некоторых морских трематод. Зоологический журнал, 73(5): 13–20.

Прокофьев В.В. 1997. Реакции на свет церкарий морских литоральных трематод Cryptocotyle sp. (Heterophyidae) и Maritrema subdolum (Microphallidae). Зоологический журнал, 76(3): 275–280.

Прокофьев В.В. 2001. Реакции на свет церкарий морской литоральной трематоды Renicola thaidus (Trematoda; Renicolidae). Паразитология, 35(3): 429–435.

Прокофьев В.В. 2002. Особенности вертикальной дисперсии в толще воды церкарий морской литоральной трематоды Renicola thaidus (Trematoda: Renicolidae). Паразитология, 36(4): 316–323.

Прокофьев В.В. 2003. Характер вертикального распределения в толще воды церкарий трематод Cryptocotyle concavum (Heterophyidae) и Maritrema subdolum (Microphallidae). Паразитология, 37(3): 207–215.

Прокофьев В.В. 2005. Особенности плавания церкарий некоторых видов трематод. Паразитология, 39(3): 250–261.

Прокофьев В.В. 2006. Стратегии заражения животных-хозяев церкариями трематод: опыт анализа в экосистемах прибрежья морей и озер северо-запада России. Диссертация доктора биологических наук. Зоологический институт РАН, Санкт-Петербург, 545 с.

Прокофьев В.В. 2008. Стратегии заражения хозяина церкариями трематод. В кн.: Материалы IV Всероссийского съезда Паразитологического общества при РАН «Паразитология в XXI веке – проблемы, методы, решения» (20–25 октября 2008, Санкт-Петербург). Т. 3. ЛЕМА, Санкт-Петербург: 57–62.

Тихомиров И.А. 1980. Жизненный цикл Philophthalmus rhionica sp. nov. (Trematoda: Philophthalmidae). Автореферат диссертации кандидата биологических наук. Ленинградский государственный университет, Ленинград, 24 с.

Соболева Т.Н. 1986. Циклы развития трематод надсемейства Brachylaimoidea. В кн.: Е.В. Гвоздев и З. Ждярска (Ред.). Функциональная морфология личинок трематод и цестод. Наука, Алма-Ата: 70–75.

Bartoli P. and Combes C. 1986. Stratégies de dissémination des cercaires de trématodes dans un écosystème marin littoral. Acta Ecologica, 7: 101–114.

Cable R.M. 1956. Marine cercariae of Puerto Rico. Scientific Survey of Puerto Rico and Virgin Islands, 61: 491–577.

Campbell J.F. and Lewis E.E. 2002. Entomopathogenic nematode host-search strategies. In E.E. Lewis, J.F. Campbell and M.V.K. Sukhdeo (Eds). The behavioural ecology of parasites. CABI Publ., Wallingford, New York: 13–38. https://doi.org/10.1079/9780851996158.0013

Chapman H.D. 1974. The behaviour of the cercaria of Cryptocotyle lingua. Zeitschrift für Parasitenkunde, 44: 211–226. https://doi.org/10.1007/BF00328763

Combes C. 1980. Les mécanismes de recrutement chez les métazoaires parasites et leur interprétation en termes de stratégies démographiques. Vie Milieu, 30: 55–63.

Combes C. 2001. Parasitism. The ecology and evolution of intimate interactions. The University of Chicago Press, Chicago and London, 728 p.

Combes C., Fournier A., Moné H. and Théron A. 1994. Behaviours in trematode cercariae that enhance parasite transmission: patterns and processes. Parasitology, 109 (Suppl.): S3–S13. https://doi.org/10.1017/S0031182000085048

Combes C., Bartoli P. and Théron A. 2002. Trematode transmission strategies. In: E.E. Lewis, J.F. Campbell and M.V.K. Sukhdeo (Eds). The behavioural ecology of parasites. CABI Publ., Wallingford, New York: 1–12. https://doi.org/10.1079/9780851996158.0001

Evans N.A. and Gordon D.M. 1983. Experimental observations on the specificity of Echinoparyphium recurvatum toward second intermediate host. Zeitschrift für Parasitenkunde, 69: 217–222. https://doi.org/10.1007/BF00926956

Feiler W. and Haas W. 1988a. Host-finding in Trichobilharzia ocellata cercariae: swimming and attachment to the host. Parasitology, 96: 493–505. https://doi.org/10.1017/S0031182000080136

Feiler W. and Haas W. 1988b. Trichobilharzia ocellata: chemical stimuli of duck skin for cercarial attachment. Parasitology, 96: 507–517. https://doi.org/10.1017/S0031182000080148

Fried B. and King W. 1989. Attraction of Echinostoma revolutum cercariae to Biomphalaria glabrata dialysate. Journal of Parasitology, 75: 55–57. https://doi.org/10.2307/3282935

Galaktionov K.V. and Dobrovolskij A.A. 2003. The biology and evolution of trematodes. An essay on the biology, morphology, life cycles, transmission, and evolution of digenetic trematodes. Kluwer Academic Publishers, Boston, Dordrecht, London, 620 p.

Galaktionov K.V., Irwin S.W.B. and Saville D.H. 2006. One of the most complex life cycles among digenetic trematodes: a description of Parvatrema margaritense (Ching, 1982) n. comb. (Gymnophallidae) possessing parthenogenetic metacercariae. Parasitology, 132(5): 733–746. https://doi.org/10.1017/S0031182005009765

Haas W. 1992. Physiological analysis of cercarial behaviour. Journal of Parasitology, 78: 243–255. https://doi.org/10.2307/3283471

Haas W. 1994. Physiological analysis of host-finding behaviour in trematode cercariae: adaptations for transmission success. Parasitology, 109 (Suppl.): S15–S29. https://doi.org/10.1017/S003118200008505X

Haas W. and Haberl B. 1997. Host recognition by trematode miracidia and cercariae. In: Fried B. and Graczyk T.K. (Eds.) Advances in Trematode Biology. CRC Press, Boca Raton, New York: 197–227.

Haas W., Körner M. Hutterer E., Wegner M. and Haberl B. 1995. Finding and recognition of the snail intermediate hosts by 3 species of echinostome cercariae. Parasitology, 110: 133–142. https://doi.org/10.1017/S0031182000063897

Huey R.B. and Pianka E.R. 1981. Ecological consequences of foraging mode. Ecology, 62: 991–999. https://doi.org/10.2307/1936998

Køie M. 1976. On the morphology and life-history of Zoogonoides viviparus (Olsson, 1868) Odhner, 1902 (Trematoda, Zoogonidae). Ophelia, 15(1): 1–14. https://doi.org/10.1080/00785326.1976.10425444

Køie M. 1979. On the morphology and life-history Monascus [= Haplocladus] filiformis (Rudolphi, 1819) Loos, 1907 and Steringophorus furciger (Olsson, 1868) Odhner, 1905 (Trematoda, Fellodistomidae). Ophelia, 18(1): 113–132. https://doi.org/10.1080/00785326.1979.10425494

Køie M. 1985. On the morphology and life-history of Lepidapedon elongatum (Lebour, 1908) Nicoll, 1910 (Trematoda, Lepocreadiidae). Ophelia, 24: 135–153. https://doi.org/10.1080/00785326.1985.10429724

Körner M. and Haas W. 1998a. Chemo-orientation of echinostome cercariae towards their snail-hosts: amino acids signal a low host-specificity. International Journal for Parasitology, 28: 511–516. https://doi.org/10.1016/S0020-7519(97)00196-3

Körner M. and Haas W. 1998b. Chemo-orientation of echinostome cercariae towards their snail-hosts: the stimulating structure of amino acids and other attractants. International Journal for Parasitology, 28: 517–525. https://doi.org/10.1016/S0020-7519(97)00195-1

Le Zotte L.A. 1954. Studies on marine digenetic trematodes of Puerto Rico: the family Bevisiculidae, its biology and affinities. Journal of Parasitology, 40: 148–162. https://doi.org/10.2307/3274295

Lewis M.C., Welsford I.G. and Uglem G.L. 1989. Cercarial emergence of Proterometra macrostoma and P. edneyi (Digenea: Azygiidae): contrasting responses to light: dark cycling. Parasitology, 99: 215–223. https://doi.org/10.1017/S0031182000058662

Maillard C. 1971. Cycle évolutif de Cainocreadium labracis (Dujardin, 1845) (Trematoda, Allocreadiidae). Comptes Rendus de l’Académie des Sciences, Paris, 272: 3303–3306.

Matthews R.A. 1973. The life-cycle of Prosorhynchus crucibulum (Rudolphi, 1819) Odhner, 1905, and a comparison of its cercaria with that of Prosorhynchus squamatus Odhner, 1905. Parasitology, 66: 133–164. https://doi.org/10.1017/S0031182000044504

Matthews R.A. 1974. The life-cycle of Bucephaloides gracilescens (Rudolphi, 1819) Hopkins, 1954 (Digenea: Gasterostomata). Parasitology, 68: 1–12. https://doi.org/10.1017/S0031182000045315

Mas-Coma S. and Montoliu I. 1986. The life cycle of Brachylaima ruminae n. sp. (Trematoda: Brachylaimidae), a parasite of rodents. Zeitschrift für Parasitenkunde, 72: 739–753. https://doi.org/10.1007/BF00925095

Mas-Coma S. and Montoliu I. 1987. The life cycle of Dollfusinus frontalis, a brachylaimid trematode of small mammals (Insectivora and Rodentia). International Journal for Parasitology, 17: 1063–1079. https://doi.org/10.1016/0020-7519(87)90159-7

Mas-Coma S. and Montoliu I. 1995. Life cycle of Pseudoleucochloridium pericardicum n. sp. (Trematoda: Brachylaimidae), a parasite of shrews (Insectivora: Soricidae) in the Oriental Pyrenees. Research and Reviews in Parasitology, 55: 155–171.

Olson P.D., Cribb T.H., Tkach V.V., Bray R.A. and Littlewood D.T.J. 2003. Phylogeny and classification of the Digenea (Platyhelminthes: Trematoda). International Journal for Parasitology, 33: 733–755. https://doi.org/10.1016/S0020-7519(03)00049-3

Poulin R. 2007. Evolutionary ecology of parasites. Princeton University Press, Princeton and Oxford, 332 p. https://doi.org/10.1515/9781400840809

Shiff C.J. and Graczyk T.K. 1994. A chemokinetic response in Schistosoma mansoni cercariae. Journal of Parasitology, 80: 879–883. https://doi.org/10.2307/3283434

Schoener T.W. 1971. Theory of feeding strategies. Annual Review of Ecology and Systematics, 2: 369–404. https://doi.org/10.1146/annurev.es.02.110171.002101

Shostak A.W. and Esch G.W. 1990. Photocycle-dependent emergence by cercariae of Halipegus occidualis from Helisoma anceps, with special reference to cercarial emergence patterns as adaptations for transmission. Journal of Parasitology, 76: 790–795. https://doi.org/10.2307/3282796

Stunkard H.W. 1938. Distomum lasium Leidy, 1891 (Syn. Cercariaeum lintoni Miller and Northup, 1926), the larval stage of Zoogonus rubellus (Olsson, 1868) (Syn. Z. mirus Looss, 1901). The Biological Bulletin, 75: 308–334. https://doi.org/10.2307/1537737

Stunkard H.W. 1943. The morphology and life-history of the digenetic trematode, Zoogonoides laevis Linton, 1940. The Biological Bulletin, 85: 227–237. https://doi.org/10.2307/1538224

West A.F. 1961. Studies on the biology of Philophthalmus gralli Mathis and Leger, 1910 (Trematoda: Digenea). American Midland Naturalist, 66: 363–383. https://doi.org/10.2307/2423036

Wardle W.J. 1988. A bucephalid larva, Cercaria pleuromerae n. sp. (Trematoda: Digenea), parasitizing a deepwater bivalve from the Gulf of Mexico. Journal of Parasitology, 74: 692–694. https://doi.org/10.2307/3282191

Wilson R.A. 1987. Cercariae to liver worms: development and migration in the mammalian host. In: Rollinson D. and Simpson A.J.G. (Eds.). The biology of schistosomes. From genes to latrines. Academic Press, London: 115–146.

Wright D.G.S. 1974. Responses of the cercariae of Trichobilharzia ocellata to white light, monochromatic light, and irradiance reduction. Canadian Journal of Zoology, 52: 575–579. https://doi.org/10.1139/z74-074